天使长大教堂是最古老的俄罗斯教堂之一。从1340年起,大教堂是莫斯科大公和俄罗斯沙皇的墓地,这里安葬着钱袋伊凡、德米特里·顿斯科伊、伊凡雷帝、最初几位罗曼诺夫沙皇等等,一共有50多个坟墓,都位于教堂地板下方,不深的地方。1505年,根据大公伊凡三世的诏令以前的天使长教堂由于破旧被拆除。在它的原来位置上,著名意大利建筑师阿列维斯·诺维建造了这座现代教堂,1508年竣工。天使长大教堂以自己正面富丽堂皇、隆重庄严的装饰让人叹为观止。壁画中最引人瞩目的是象征性的肖像画画廊,其中包括历代大公、有封邑的公爵、沙皇,被安葬在教堂中的死者和他们的前辈。一共有60幅这样的肖像画。天使长大教堂是为纪念天使长米迦勒建成的,他被人们认为是俄罗斯军队的庇护者。

建造莫斯科克里姆林宫第一个天使长大教堂的是首位莫斯科大公伊凡,他因巧妙地在莫斯科周边扩展领地而被世人称为“钱袋”。

1333年大公修建了白石做成的天使长教堂并立遗嘱将自己葬于此处,这奠定了该教堂的主要用途——历代大公的陵寝。有记载显示,著名圣像画大师费奥凡·格列克当时与学生们在此创作。

俄国能工巧匠们建造的天使长大教堂存留了172年。而后伊凡三世大公下令将其拆除,理由是“年久失修”。大教堂中的所有棺椁被移至另一教堂,新教堂竣工后被隆重地迁回。

伊凡一世的后人伊凡三世依靠推行坚定果断的政策提高了俄国的威望,并将国家改

为莫斯科大公国。1505年,他决定在老教堂的位置上新 建宏伟大教堂,并将建设工作委托给著名威尼斯建筑师阿列维兹·诺维。“诺维”(意为“新的”)这个绰号是阿列维兹来莫斯科后取的,当时在莫斯科克里姆林宫 修建大公宫殿的已经有另一个叫阿列维兹的建筑师,编年史中称他为弗里亚津。

这个家庭教堂的建筑工作由伊凡三世之子瓦西里三世完成。天使长大教堂于1508年11月8日落成。

留存至今的16世纪壁画碎片只能追溯至瓦西里三世之子伊凡四世在位时期(1547–1584年)。壁画的主体是安葬在大教堂的所有王公的虚构肖像画。